在三忍决战中，鸣人舍身保护纲手，以螺旋丸重创兜。被感化纲手的终于决定回村担任火影，又按约定送项链给鸣人，把一切希望都托付在鸣人身上。[26]

追捕佐助

听闻鸣人的表现，佐助深感自己力量不足，欲追求更强大的力量，以向哥哥鼬报仇，于是听从了“音忍四人众”的劝诱、投奔大蛇丸。木叶虽收到佐助叛离的情报，但因之前受到袭击，百废待兴，只能派鸣人、鹿丸等人去追捕。临行前，鸣人与樱定下约定——把佐助带回木叶。

第二次终末之谷的决斗

鸣人等人途中先后遇上四人众的阻挠，而伙伴们亦豁出性命让鸣人追上佐助。但又突然出现更强的敌人君麻吕，鸣人试图用影分身之术对付君麻吕，但不起作用；李洛克和我爱罗及时赶到，使自己可以继续追赶佐助。二人最终在终末之谷展开决斗。最终进入二重咒印、使用写轮眼与千鸟的佐助，击倒了使用九尾力量与螺旋丸的鸣人，但未下杀手。[27] 事后鸣人为变强而跟随自来也在外修行。[28]

踏上修行的旅途

营救我爱罗

两年后，鸣人回归木叶，与卡卡西、樱重组第七班。三人收到紧急增援砂隐的任务，与千代婆婆前去营救现任风影我爱罗。中途鸣人一度中了鼬的幻术，幸被千代与樱解除，随后与卡卡西击败了鼬的分身。[29]

我爱罗被抽出尾兽而死。“晓”成员迪达拉用我爱罗的遗体挑衅鸣人。鸣人在卡卡西劝导下勉强保持冷静，并配合卡卡西将迪达拉击落，但在确认我爱罗已死后还是因激动而外漏妖狐外衣。卡卡西急忙用自来也给的符制住鸣人。迪达拉则用自爆分身逃走，卡卡西耗尽体力转移了爆炸。

千代被鸣人所表现的真挚友情感动，于是牺牲自己用转生之术复活了我爱罗。

天地桥之战

木叶高层、“根”首领志村团藏派佐井加入七班，以协助为名执行追杀佐助的任务。

天地桥大战

纲手派大和暂代修养中前辈卡卡西担任七班的新队长，率鸣人、樱、佐井前往天地桥，寻找佐助与大蛇丸的情报。鸣人与樱虽对佐井的假意笑容及毒舌十分反感，但为拯救佐助，即使与不